|
|
Статьи Соросовского Образовательного журнала в текстовом формате
Пероксисомы (микротельца) - органеллы, обладающие ферментативной системой образования и утилизации пероксида водорода, глиоксилата и других реакционноспособных соединений. Они регулируют окислительно-восстановительное равновесие внутри клетки и концентрацию активных форм кислорода. Различные типы пероксисом участвуют в окислении жирных кислот, фотодыхании, деградации пуринов.
РОЛЬ ПЕРОКСИСОМВ ОРГАНИЗАЦИИ МЕТАБОЛИЗМА РАСТЕНИЙ
А. У. ИГАМБЕРДИЕВ
Воронежский государственный университет
ОСОБЕННОСТИ ЭНЕРГЕТИЧЕСКОГО МЕТАБОЛИЗМА РАСТИТЕЛЬНОЙ КЛЕТКИ
Метаболические пути - это биохимический каркас целостной организации клетки и организма. Организация метаболических путей в растениях характеризуется наличием двух различных отсеков (компартментов), генерирующих восстановительные эквиваленты и АТФ: хлоропластов и митохондрий, тогда как в животных клетках данные процессы протекают только в митохондриях. Взаимодействие этих двух противоположных по функциям типов энергетических органелл в растительной клетке предусматривает организацию потоков метаболитов, которая составляет целостную регулируемую систему, специфичную именно для растительного организма. При этом энергетические особенности растительной клетки заключаются в том, что многие окислительные процессы не сопровождаются запасанием энергии и даже характеризуются ее рассеиванием в виде тепла. К ним относятся реакции, которые регулируют окислительно-восстановительный баланс клетки и обусловливают сопряжение процессов, протекающих в различных клеточных компартментах, в частности в хлоропластах и митохондриях.
В осуществлении этих реакций важная роль принадлежит пероксисомам (микротельцам) - органеллам, в которых окисление не связано с генерацией энергии. Процессы, протекающие в микротельцах, оказываются существенным моментом объединения потоков метаболитов в растениях в целостную систему. По имеющимся данным, микротельца играли большую роль в эволюции метаболизма растений.
Термин "микротельца" будем рассматривать как синоним термина "пероксисомы", отдавая предпочтение последнему, так как данные органеллы, имея, как сейчас уже вполне очевидно, единое происхождение, объединены свойством генерировать и разлагать пероксид водорода. Термин "микротельца" как довольно неопределенный не представляется удачным, и различные разновидности данной органеллы целесообразно рассматривать как модификации пероксисом.
ОКИСЛИТЕЛЬНЫЕ ПРОЦЕССЫ
В ПЕРОКСИСОМАХ
Микротельца отделены от цитозоля одной мембраной и, следовательно, относятся к неплазматическим компартментам. Они характеризуются отсутствием нуклеиновых кислот, АТФ и ориентацией С-концевого участка мембранных белков в сторону цитоплазмы [1]. В организации растительной клетки велика роль неплазматического компартмента, который занимает значительную ее часть. Развитие неплазматического компартмента, в первую очередь вакуолей, обусловлено переходом растений к условиям жизни на суше. У высших растений вакуоль стала органеллой, запасающей воду и заполняющей внутреннее пространство, что увеличивает размеры растения для лучшего использования энергии солнечного света и в значительной мере детерминирует его морфологию. Вакуоли поддерживают высокий ионный и градиентный потенциал на мембранах, что происходит за счет образования некоторых специфических, в том числе окисленных, соединений. Водоросли обычно не имеют развитой системы вакуолей, тогда как в высших растениях объем и состав вакуолей сильно различаются в разных тканях.
В отличие от вакуолей, выполняющих гидролитическую, запасающую и осморегулирующую функции, пероксисомы могут рассматриваться как органеллы, через которые осуществляется сопряжение метаболизма цитозоля, хлоропластов, митохондрий. Некоторые соединения, образующиеся в других компартментах, не могут быть вовлечены в метаболизм, не пройдя стадию пероксисомального окисления.
Все микротельца содержат специфическую систему переноса электронов, характеризующуюся образованием и разложением пероксида водорода и не связанную с генерацией протонного потенциала и синтезом АТФ. Пероксид водорода образуется при окислении флавина на флавиновой оксидазе, на который переносятся протоны и электроны окисляемых метаболитов. Пероксид далее разрушается каталазой, активность которой велика во всех типах микротелец. Каталаза вместе с другими пероксисомальными белками формирует кристаллическое образование, нередко заполняющее почти все внутреннее пространство пероксисомы и хорошо различимое на электронных микрофотографиях.
Общую схему реакций для всех типов пероксисом (остальные реакции надстраиваются над этой цепочкой) можно представить следующим образом:
RH2 + O2 R + H2O2 ,
2H2O2 2H2O + O2
Оксидаза, катализирующая первую из приведенных реакций, содержит ковалентно связанный флавин и может обладать широкой или более узкой специфичностью. Ее субстрат обозначен RH2 . Образующийся пероксид водорода разлагается каталазой (вторая реакция).
Размер пероксисом составляет от 0,2 до 1,5 мкм. Они всегда отграничены одной мембраной и обычно имеют округлую или овальную форму, иногда встречаются микротельца с инвагинациями цитоплазмы. Все типы пероксисом морфологически неразличимы, имеют одинаковую плотность, что позволяет считать их разными специализациями одной органеллы.
К. де Дюв, открывший пероксисомы, пришел к заключению, что эти органеллы, являясь неэффективными в энергетическом отношении, представляют собой реликты того периода, когда митохондрии еще не возникли [2]. По сути, полагает К. де Дюв, пероксисома - это органелла, выполняющая ту же функцию, что и митохондрия, - функцию биологического окисления, только в ней окисление не сопряжено с генерацией НАДН и АТФ. В соответствии с данным представлением пероксисомы - это первые энергетические органеллы примитивных эукариот, в дальнейшем после возникновения митохондрий они утрачивают свое значение. Однако эволюционный процесс нельзя свести только к приобретению механизмов более эффективного использования энергии, и значение пероксисом в организации метаболических путей растений велико не только у низших, но и у высших форм. У животных микротельца также играют существенную роль в метаболизме. Нам представляется, что именно пероксисомальный метаболизм сыграл существенную роль в возникновении новых путей биохимических превращений [3]. Для этого необходимы приобретение микротельцами ферментных механизмов, осуществляющих метаболические пути, надстраивающиеся над системой переноса электронов с участием каталазы, а также специализация флавиновых оксидаз.
СПЕЦИАЛИЗАЦИЯ ПЕРОКСИСОМ
В большинстве незеленых тканей выявляются пероксисомы, названные неспециализированными. Эти микротельца содержат каталазу и ограниченную активность Н2О2-продуцирующих оксидаз. Видимо, они окисляют некоторые метаболиты (гликолат, мочевую кислоту), которые не могут быть окислены в митохондриях, а также регулируют содержание активных форм кислорода (пероксида водорода, супероксидного радикала) в клетке.
Специализация пероксисом достигается посредством импорта в них специфических ферментных систем, которые обеспечивают протекание метаболических реакций, сопряженных с флавинзависимым окислением и разложением пероксида водорода каталазой [3].
Ферменты кодируются в ядре и синтезируются на рибосомах цитозоля, а затем транспортируются в пероксисомы за счет специфических сигнальных последовательностей, обеспечивающих узнавание мембраны пероксисомы и транспорт через нее ферментного белка. Эти сигнальные последовательности у большинства пероксисомальных ферментов находятся на С-концевом участке молекулы и не отщепляются во время транспорта, что отличает импорт белков в пероксисомы от импорта в другие органеллы.
В тканях, в которых происходит мобилизация жиров (в семядолях при прорастании, а также в пыльцевых трубках), выявляются глиоксисомы - разновидность пероксисом, в которых происходят окисление жирных кислот и глиоксилатный цикл. Образующаяся в них янтарная кислота (сукцинат) направляется на биосинтез углеводов. Только наличие глиоксилатного цикла обусловливает возможность превращения жиров в углеводы.
В листьях растений присутствуют пероксисомы, метаболизирующие гликолат. Гликолат образуется в процессе фотодыхания, охарактеризованном В.И. Чиковым в [4]. При фотодыхании часть углерода, ассимилированного при фотосинтезе, выделяется в виде СО2 , а часть возвращается в фотосинтетический цикл Кальвина.
В стареющих листьях фотодыхательные пероксисомы нагружаются ферментами глиоксилатного цикла и окисления жирных кислот, а также протеазами. Они участвуют в деградации мембранных липидов и белков отмирающих клеток. Такие органеллы были названы геронтосомами.
Уреидные пероксисомы, присутствующие в клубеньках бобовых, участвуют в процессе азотфиксации в бактероидах, окисляя продукты пуринового обмена клубенька: мочевую кислоту (урат) и ксантин. Ксантиноксидаза обнаружена у растений и в других типах пероксисом. Уреидные пероксисомы играют роль в интеграции метаболизма бактероида и растения-хозяина. Особые формы пероксисом (например, окисляющие метанол или щавелевую кислоту) имеются у грибов.
ГЛИОКСИСОМЫ
Метаболические процессы, протекающие с участием глиоксисом, показаны на рис. 1. Окисление жирных кислот сопровождается образованием пероксида водорода, который разрушается каталазой. В этом состоит отличие пероксисомального окисления жирных кислот от митохондриального, в котором электроны переносятся в дыхательную цепь митохондрий, а пероксид в существенной концентрации не образуется. В растениях митохондриальное окисление жирных кислот, хотя и происходит, но его интенсивность низкая. Мобилизация запасных жиров наблюдается только в глиоксисомах.
В глиоксилатном цикле, также протекающем в глиоксисомах, образовавшийся при окислении жирных кислот двууглеродный остаток уксусной кислоты, связанный с коферментом А (ацетил-КоА), превращается в ходе пяти ферментативных реакций в четырехуглеродную молекулу янтарной кислоты (сукцината). Два фермента - изоцитратлиаза и малатсинтаза - функционируют только в глиоксилатном цикле. Три других - цитратсинтаза, аконитаза и малатдегидрогеназа - общие с митохондриальным циклом Кребса, хотя в глиоксилатном цикле они представлены другими молекулярными формами (изоферментами). Все ферменты глиоксилатного цикла (возможно, за исключением аконитазы, локализованной в цитозоле) присутствуют, вероятно, только в глиоксисомах высших растений. При протекании глиоксилатного цикла у водорослей и грибов в глиоксисомах выявляется только активность изоцитратлиазы и малатсинтазы, тогда как ферменты, общие с циклом Кребса, - цитратсинтаза, аконитаза и малатдегидрогеназа - в глиоксисомах этих организмов отсутствуют.
Глиоксилатный цикл является необходимым звеном превращения жиров в углеводы. Этот процесс имеет особое значение в быстрорастущих тканях: запасные липиды используются для синтеза углеводов, идущих на образование клеточной стенки и другие процессы. Однако этим роль глиоксилатного цикла не исчерпывается: в нашей лаборатории показано, что он обеспечивает образование органических кислот, подкисляющих эндосперм злаков, что тем самым делает возможным мобилизацию запасного крахмала, и участвует в синтезе аминокислот. Процессы, связанные с глиоксисомой, обеспечивают взаимодействие клеточных компартментов. Синтез КоА-производных жирных кислот, вероятно, протекает на поверхности олеосомы (жирозапасающей органеллы), окисление жирных кислот и глиоксилатный цикл - в глиоксисоме, превращение сукцината в щавелевоуксусную кислоту (оксалоацетат) - в митохондриях, дальнейшие стадии синтеза углеводов (обращенный гликолиз) - в цитоплазме [5].
В нашей лаборатории было показано, что сукцинат может окисляться и непосредственно в глиоксисомах специфической ферментной системой, превращающей данное соединение непосредственно в малат и имеющей низкое сродство к сукцинату, то есть включающейся в тех условиях, когда имеет место его сверхпродукция. Эта ферментная система обнаружена в жирозапасающей ткани прорастающих семян злаков. В проростках двудольных растений она не выявлена: у них модифицируется цикл Кребса в митохондриях таким образом, что обеспечивает быстрое и независимое от других процессов превращение сукцината в оксалоацетат.
Гены, кодирующие ферменты глиоксилатного цикла, имеются, вероятно, у всех организмов, но экспрессируются не во всех тканях и не на всех стадиях онтогенеза. При старении листьев глиоксилатный цикл обеспечивает протекание биодеградативных процессов (например, окисление ацетил-КоА, образующегося в ходе деградации мембранных липидов). Образование пероксида водорода и супероксидных радикалов в ходе метаболизма пероксисом также играет важную роль в биодеградации.
Считалось общепринятым, что у высших животных глиоксилатный цикл отсутствует. И только совсем недавно в нашей лаборатории было показано, что в условиях голодания ферменты глиоксилатного цикла появляются в печени (у крыс на третий день голодания), меньшая их активность выявляется и в других тканях. Это обеспечивает превращение запасных жиров в углеводы, поскольку иных источников углеводов в этих условиях организм не имеет.
ФОТОДЫХАТЕЛЬНЫЕ ПЕРОКСИСОМЫ
Пероксисомы фотосинтезирующих тканей метаболизируют гликолевую кислоту (гликолат). Гликолат образуется из фосфогликолевой кислоты в хлоропластах и транспортируется в пероксисому. Метаболизм гликолата в фотосинтезирующих клетках составляет процесс фотодыхания, подробно рассмотренный В.И. Чиковым [4].
Последовательность реакций фотодыхательного метаболизма представлена на рис. 2. Классическая схема метаболизма гликолата включает согласованную работу хлоропласта, пероксисомы и митохондрии, и на электронных микрофотографиях нередко наблюдается ассоциация пероксисом с этими органеллами. Процесс фотодыхания связан с оксигеназной реакцией центрального фермента фотосинтеза - рибулозобисфосфаткарбоксилазы (Рубиско), функция которого состоит в фиксации углекислого газа. Присоединение молекулы СО2 к субстрату данного фермента, рибулозо-1,5-бисфосфату, - первая реакция фотосинтетического цикла углерода (цикла Кальвина). Она приводит к образованию двух молекул фосфоглицериновой кислоты. Механизм фотосинтетической фиксации углерода описан В.В. Климовым [6, 7].
Фермент Рубиско помимо сродства к СО2 имеет и некоторое сродство к кислороду, в результате чего вместо двух молекул фосфоглицериновой кислоты образуются одна молекула фосфоглицериновой кислоты (идущая в цикл Кальвина) и одна молекула фосфогликолевой кислоты (с нее начинается фотодыхательный гликолатный цикл). В ходе реакций фотодыхательного метаболизма поглощается кислород и выделяется углекислый газ (в митохондриях при окислении глицина), и потому имеется аналогия с дыханием. Отсюда название "фотодыхание", так как процесс протекает на свету и связан с фотосинтетическим метаболизмом.
От фосфогликолевой кислоты в хлоропластах отщепляется фосфатная группа. Образующаяся гликолевая кислота транспортируется в пероксисому. В пероксисомах фотосинтезирующих тканей гликолат окисляется гликолатоксидазой (с образованием глиоксилата и пероксида водорода, разрушаемого каталазой). Глиоксилат затем аминируется с образованием глицина, что происходит посредством переноса аминогруппы глутамата или серина. Глицин транспортируется в митохондрию. Здесь две молекулы глицина окисляются с образованием одной молекулы серина в реакции, катализируемой глициндекарбоксилазным комплексом. Содержание данного комплекса может составлять до трети и даже половины всех белков матрикса растительных митохондрий. Реакция сопровождается выделением аммония (который рефиксируется в хлоропласте), углекислого газа и восстановлением митохондриального НАД.
Образующийся серин возвращается в пероксисому, где вступает в реакцию трансаминирования. В этой реакции образуется гидроксипируват, который восстанавливается гидроксипируватредуктазой с образованием глицериновой кислоты. Последняя транспортируется из пероксисомы в хлоропласт, где превращается в фосфоглицериновую кислоту, возвращающуюся в цикл Кальвина. Таким образом, из двух молекул двууглеродной гликолевой кислоты один атом углерода выделяется в виде СО2 , а три возвращаются в цикл Кальвина в форме фосфоглицериновой кислоты.
Помимо классической схемы метаболизма гликолата в пероксисомах возможны альтернативные пути его превращений, что было показано в нашей лаборатории.
Зачастую фотодыхание рассматривается как вредный процесс, снижающий продуктивность растений. Действительно, в этом процессе теряется часть фотосинтетически ассимилированного углерода и запасенной энергии. Значимость этого процесса возросла в ходе эволюции именно благодаря фотосинтетической деятельности организмов, приведшей к увеличению содержания кислорода в атмосфере и снижению содержания углекислого газа. В процессе эволюции наблюдалось некоторое увеличение специфичности фермента Рубиско к углекислому газу, но оксигеназная реакция тем не менее сохранилась. Предполагалось, что это обусловлено структурными свойствами данного фермента и пространственным сходством молекул кислорода и углекислого газа. Совсем недавно, однако, у термофильных красных водорослей был обнаружен фермент Рубиско с чрезвычайно высоким сродством к углекислому газу и очень низкой оксигеназной реакцией. Попытки экспрессировать ген Рубиско из красных водорослей в высших растениях с целью ограничения фотодыхания и, следовательно, повышения фотосинтетической продуктивности пока результата не дали, как и многие другие попытки решения проблемы увеличения продуктивности на уровне хлоропласта.
Фотодыхание не может рассматриваться как бесполезный и даже вредный процесс - оно приобрело определенное физиологическое значение в целостной системе растительного организма. Фотодыхание предотвращает накопление токсичных промежуточных продуктов (фосфогликолат, глиоксилат), обеспечивает синтез аминокислот и других важных соединений. Оно регулирует окислительно-восстановительное равновесие в клетке, когда мощности цикла Кальвина недостаточно, чтобы использовать все количество НАДФН и АТФ, образовавшееся в световую фазу фотосинтеза. Рассеивание энергии при фотодыхании при этом предотвращает гипервосстановление хлоропласта, ведущее к фотоингибированию фотосинтеза.
Водоросли могут снижать уровень фотодыхания за счет концентрирующего механизма, связанного с активностью фермента карбоангидразы, взаимопревращающего газообразный углекислый газ и бикарбонат-анион. Некоторые эволюционно продвинутые высшие растения (С4-растения) имеют другой механизм концентрирования, связанный с особым типом морфологии (разделение обкладки проводящих пучков и мезофилла листа) и первичной фиксацией углекислого газа другим ферментом (фосфоенолпируваткарбоксилазой), что было показано одновременно в лабораториях М. Хетча и Р. Слэка в Австралии и Ю.С. Карпилова в СССР. В С4-растениях первичным продуктом фотосинтеза является не фосфоглицериновая кислота, как в С3-растениях, а щавелевоуксусная кислота. Последняя восстанавливается с образованием яблочной кислоты, которая транспортируется в клетки обкладки и там декарбоксилируется, обеспечивая приток СО2 к ферменту Рубиско. У некоторых С4-растений транспорт углерода из мезофилла в обкладку осуществляется с участием процесса аминирования, то есть переносится аспарагиновая кислота, которая затем после дезаминирования и восстановления превращается в яблочную.
Несмотря на ограничение фотодыхания у С4-растений, обусловленное концентрированием СО2 в клетках обкладки, многие растения С3-типа (с первичной фиксацией углекислоты с участием Рубиско) с высоким фотодыханием успешно конкурируют с С4-растениями и имеют высокую продуктивность. Очевидно, роль фотодыхания в регуляции окислительно-восстановительного баланса клетки весьма велика. Не случайно С4-растения приобрели специальные механизмы образования гликолевой кислоты, не связанные с оксигеназной реакцией Рубиско, на что впервые указал Ю.С. Карпилов. Активность ферментов гликолатного метаболизма в пероксисомах клеток обкладки у них довольно высокая.
ПЕРОКСИСОМЫ
И АКТИВНЫЕ ФОРМЫ КИСЛОРОДА
Пероксисомы, обладая метаболическими системами образования и разложения пероксида водорода, генерации и гашения супероксидного радикала, образования и утилизации глиоксилата, могут регулировать интенсивность некоторых клеточных процессов, включающих участие этих реакционноспособных компонентов. Уровень пероксида водорода (H2O2) определяет интенсивность морфогенетических и других процессов. Пероксисома, таким образом, служит регулятором пероксидзависимых процессов в клетке. В пероксисомах обнаружены ферменты аскорбатпероксидаза (окисляющая аскорбиновую кислоту с участием пероксида водорода) и глутатионредуктаза (восстанавливающая пептид глутатион). Эти ферменты играют важную роль в аскорбат-глутатионовом цикле, регулирующем окислительно-восстановительное равновесие.
Супероксидный радикал, как и пероксид водорода, является активной (восстановленной) формой кислорода. Он генерируется в пероксисомах в ксантиноксидазной реакции, а также при окислении НАДН и НАДФН на пероксисомальной мембране. Его гашение осуществляется ферментом супероксиддисмутазой, также присутствующим в пероксисомах. В супероксиддисмутазной реакции образуется пероксид водорода, далее разрушаемый каталазой. Регулируя содержание пероксида водорода и супероксидного радикала, пероксисомальный метаболизм может контролировать скорость биодеградативых процессов. Роль восстановленных форм кислорода в метаболизме растений весьма велика, и необходимы системы защиты от их избытка, что и обеспечивается, в частности, организацией пероксисомального метаболизма (данные соединения, а также реакционноспособный глиоксилат оказываются компартментированы, то есть отделены от других процессов). Таким образом, с пероксисомами связано важнейшее звено кислородного метаболизма клетки (подробно о роли кислорода в живых организмах см. в статье В.П. Скулачева [8]).
Образование активных форм кислорода играет важную роль в процессах биодеградации, например при отмирании тканей (клеточная смерть - апоптоз). Роль митохондрий в апоптозе в настоящее время интенсивно изучается, однако пероксисомам принадлежит, очевидно, не менее важная роль в этом процессе. Иммунитет растений в значительной мере связан с пероксисомами. Проникновение патогенного микроорганизма приводит к увеличению пероксисомального компартмента. Чужеродный организм атакуется пероксидом водорода, супероксидными радикалами и другими активными формами кислорода. При этом неизбежно происходит и деградация отдельных клеток растения-хозяина, но проникновение патогена приостанавливается. Другой активный радикал - оксид азота (NO), участвующий в обеспечении устойчивости к патогенам и в биодеградативных процессах, также образуется в пероксисомах. В них выявлена активность фермента синтазы оксида азота.
В формировании новых биохимических путей в ходе эволюции кислород играл важную роль, обусловливая окисление субстратов, которые в результате этого могли вступать в дальнейшие пути превращений. Образование глиоксилата в пероксисомах листьев - один из таких процессов. Окисление многих веществ, в том числе ксенобиотиков, связано преимущественно с действием монооксигеназных систем, и пероксисомальные мембраны наряду с мембранами эндоплазматической сети участвуют в этих процессах. Эти окисления обычно не связаны с запасанием энергии, но нередко приводят к ускорению некоторых стадий жизнедеятельности. Таким образом, пероксисомальное окисление, и в частности активные формы кислорода, генерируемые и утилизируемые микротельцами, играет ключевую роль в метаболизме растительной клетки.
ЗАКЛЮЧЕНИЕ
Пероксисомы находятся на перекрестках метаболических путей, замыкая биохимические циклы, функционирующие между компартментами. Осуществляя реакции, сопровождающиеся снижением свободной энергии, пероксисомы связывают окислительный метаболизм с конструктивным и генерируют пути синтеза разнообразных соединений. Специализация микротелец определяется переносом в них ферментных систем, на более ранних этапах эволюции функционировавших только в других клеточных компартментах, благодаря чему эти органеллы осуществляют разнообразные функции в разных органах и на различных стадиях онтогенеза. У растений основными функциями пероксисом являются осуществление процесса фотодыхания в фотосинтезирующих тканях, мобилизация запасных жиров в прорастающих семенах, окисление пуринов в клубеньках бобовых. Пероксисомы регулируют окислительно-восстановительное равновесие и концентрацию активных форм кислорода в клетке.
ЛИТЕРАТУРА
1. Фридрих П. Ферменты: Четвертичная структура и надмолекулярные комплексы. М.: Мир, 1986. 374 с.
2. Дюв К. де. Путешествие в мир живой клетки. М.: Мир, 1987. 225 с.
3. Игамбердиев А.У. Микротельца в метаболизме растений. Воронеж: Изд-во ВГУ, 1990. 148 с.
4. Чиков В.И. Фотодыхание // Соросовский Образовательный Журнал. 1996. ╧ 11. C. 2-8.
5. Землянухин А.А., Землянухин Л.А., Епринцев А.Т., Игамбердиев А.У. Глиоксилатный цикл растений. Воронеж: Изд-во ВГУ, 1986. 148 с.
6. Климов В.В. Фотосинтез и биосфера // Соросовский Образовательный Журнал. 1996. ╧ 8. C. 6-13.
7. Климов В.В. Углекислота как субстрат и кофактор фотосинтеза // Там же. 1998. ╧ 4. С. 4-11.
8. Скулачев В.П. Кислород в живой клетке: Добро и зло // Там же. 1996. ╧ 3. C. 4-11.
Рецензент статьи О.Н. Кулаева
* * *
Абир Убаевич Игамбердиев, доктор биологических наук, профессор, зав. кафедрой физиологии и биохимии растений Воронежского государственного университета. Основные интересы - фотосинтетический и дыхательный метаболизм растений, взаимосвязь клеточных органелл, теоретическая биология и семиотика. Автор более 60 статей, а также монографий.
